Un controllo fotosintetico PSII viene attivato nelle colture anossiche di alghe verdi in seguito all'illuminazione

Biologia delle comunicazioni volume 6, numero articolo: 514 (2023) Citare questo articolo

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Si ritiene che la produzione di idrogeno fotosintetico dalle microalghe abbia un potenziale come fonte di energia rinnovabile. Tuttavia, il processo presenta due limitazioni principali che ne impediscono l’espansione; (i) perdita di elettroni a causa di processi concorrenti, principalmente fissazione del carbonio e (ii) sensibilità all'O2 che diminuisce l'espressione e l'attività dell'enzima idrogenasi che catalizza la produzione di H2. Qui riportiamo una terza sfida, finora sconosciuta: abbiamo scoperto che sotto anossia, un interruttore di rallentamento viene attivato nel fotosistema II (PSII), diminuendo di tre volte la massima produttività fotosintetica. Utilizzando PSII purificato e applicando tecniche spettroscopiche e spettrometriche di massa in vivo su colture di Chlamydomonas reinhardtii, mostriamo che questo interruttore viene attivato in anossia, entro 10 s di illuminazione. Inoltre, mostriamo che il ripristino alla velocità iniziale avviene dopo 15 minuti di anossia oscura e proponiamo un meccanismo in cui la modulazione del trasferimento di elettroni nel sito accettore di PSII ne diminuisce l'output. Tali intuizioni sul meccanismo ampliano la nostra comprensione della fotosintesi anossica e della sua regolazione nelle alghe verdi e ispirano nuove strategie per migliorare i rendimenti bioenergetici.

Il flusso di elettroni fotosintetici è fondamentale per lo sviluppo della vita complessa sulla terra, poiché in questo processo la luce solare viene catturata come fonte di energia primaria per la maggior parte degli organismi viventi. Questo processo è rinomato soprattutto per il suo ruolo nell'evoluzione dell'O2 da parte del fotosistema II (PSII) di cianobatteri, alghe e piante1,2. Tuttavia, la raccolta della luce solare, sebbene molto efficiente come fonte di energia primaria, non è priva di sfide. Uno dei principali problemi che devono affrontare gli impianti è l'instabilità e l'incoerenza dei livelli di irraggiamento. Per superare questi problemi, le piante hanno sviluppato una sofisticata rete di processi regolatori che regolano l’efficienza dell’apparato fotosintetico. Il processo di flusso degli elettroni è costantemente regolato per aggirare le barriere in base alla disponibilità di metaboliti dell'apparato fotosintetico. Si è ipotizzato che l'equilibrio redox e la sub-localizzazione dei complessi nella membrana tilacoide impongano un "controllo fotosintetico" e mantengano il flusso di elettroni per adattarsi alla capacità del sistema3,4. Anche le microalghe verdi, che sono continuamente soggette a cambiamenti ambientali, hanno sviluppato diversi meccanismi di regolazione per far fronte ai rapidi cambiamenti nella qualità e nell’intensità della luce5. Questi processi consentono alle cellule di far fronte a rapide transizioni dall'oscurità poiché aumentano la quantità di prodotti a valle disponibili di entrambi i fotosistemi e quindi alleviano le limitazioni sul lato accettore. Tuttavia, quando tale transizione avviene in condizioni di anaerobiosi, a causa della respirazione delle cellule o dell'eliminazione esterna di O2, lo sviluppo di H2 da parte dell'idrogenasi, che altrimenti sarebbe incline all'inattivazione da parte dell'O26, diventa l'unica valvola efficace per far fronte a un eccesso di energia su tali improvvise esposizioni alla luce7,8,9.

La produzione di H2 dalle alghe verdi attira molte ricerche, poiché è considerata una potenziale fonte di energia rinnovabile. Recentemente è stato raggiunto un possibile passo avanti verso la sua scalabilità, poiché è stata dimostrata una produzione prolungata di H2 nell'ambiente10,11. Di conseguenza, è stato dimostrato che le due sfide principali che hanno frenato la produzione scalabile di H2 da parte delle alghe verdi (inattivazione dovuta al danno da O2 e competizione con la fissazione di CO212,13) ​​sono risolvibili. Infatti, è stato precedentemente dimostrato che sfidare le cellule con luce fluttuante, nell’ordine dei minuti o meno, può limitare l’O2 a livelli bassi e quindi migliorare la sostenibilità della produzione di H27,14,15. Tuttavia, tali tentativi hanno risolto un’altra barriera, ancora non identificata, per l’evoluzione dell’H2. È stato dimostrato che l'esposizione iniziale alla luce, successiva all'incubazione anaerobica al buio, innesca un rapido flusso di elettroni, come riportato dagli alti tassi di evoluzione di H2. Al contrario, le esposizioni successive determinano una diminuzione di 3 volte dell'accumulo di H2, indipendentemente dal numero di cicli di luce-buio7. Ad oggi, il meccanismo responsabile di questo drammatico declino rimane sfuggente. In questo lavoro, abbiamo esplorato le origini di questa massiccia diminuzione attraverso le valutazioni dei flussi di elettroni globali e locali in colture algali intatte e complessi PSII purificati. Abbiamo registrato e integrato i processi di trasporto degli elettroni dal centro evolutivo dell'ossigeno (OEC) nel PSII, ai processi a valle del PSI. I nostri risultati suggeriscono che il "controllo fotosintetico" attivato redox, che è responsabile di un rallentamento dell'attività di Cytb6f, genera limitazioni dell'accettore su PSII, che altera il suo meccanismo interno di flusso di elettroni e causa una massiccia riduzione dell'emissione effettiva di elettroni. Questa down-regulation, che potrebbe coinvolgere la fotoriduzione di O2 nel sito accettore del PSII e possibilmente una conformazione alternativa della disposizione dei residui del sito accettore, si traduce successivamente in una notevole diminuzione della produzione di H2.